Hij heeft zijn stempel gedrukt op talloze programma’s, met name voor de VPRO waar hij van 1970 tot 1984 in dienst was. Hij regisseerde baanbrekende, maar geheel verschillende programma’s als Het Gat van Nederland (1972-74) en Jiskefet (1990). Zijn laatste grote en historisch uiterst gevoelige film was Tokyo Trials (2017), een co-productie met Japan en Canada waarin de Japanse na-oorlogse processen centraal stonden. In het eerste seizoen van Zomergasten (17 juli 1988) was Verhoeff één van de gasten. Verhoeff won in 1981 en in 1988 een Gouden Kalf voor zijn films Het Teken van het Beest en Van Geluk Gesproken.
In zijn Zomergasten-uitzending liet Pieter Verhoeff onder andere fragmenten van documentaires zien van prominente VPRO-collega’s als Roelof Kiers, Cherry Duyns en Hans Keller. Verder waren er fragmenten uit destijds toonaangevende programma’s als Machiavelli, Het Gat van Nederland, Berichten uit de Samenleving en de Van Oekel shows. De namen en de programma’s laten zien dat Verhoeff zich al op jonge leeftijd in het hart bevond van de vernieuwing die de Nederlandse film en de tv in de jaren 70 en 80 doormaakte en waar de VPRO een leidende rol in speelde.
Vanaf zijn 21e maakte Verhoeff eerste korte tijd voor de IKON en vanaf 1970 veertien jaar in VPRO-dienst talloze documentaires voordat hij in 1983 de omroep als vaste kracht verlaat en met Het teken van het beest (1983) en vooral De Dream (1984), een historische film gebaseerd op een geruchtmakende Friese rechtszaak aan het einde van de 19e eeuw, zijn eerste succesvolle speelfilms maakt. Maar de basis voor zijn filmisch vakmanschap lag nadrukkelijk in zijn VPRO-jaren, waar de dominees waren vertrokken en een geëngageerde en creatieve jonge generatie radio- en tv-makers volop de kans kregen om de nieuwe tijdgeest ook een nieuw audiovisueel gezicht te geven.
Pieter Verhoeff, opgegroeid in het Friese Lemmer in een protestants gezin, heeft in die ontwikkeling een grote rol gespeeld. Na de sociale academie en een baantje in een kerkelijk jeugdcentrum gaat hij in 1964 naar de Nederlandse Filmacademie, doorloopt die voorspoedig, en mag eind jaren zestig al snel films maken voor de toenmalige IKON, de Interkerkelijke Omroep Nederland. Daaronder het in drie delen uitgezonden Onderweg sinds gisteren, waarin hij put uit zijn eigen worsteling met het geloof. Opvallende actrice in deze film: zijn latere VPRO-collega Germaine Groenier.
In 1971 wordt hij door Hans Keller en Jan Blokker gevraagd mee te werken aan De twintiger en dertiger jaren, een televisie-epos van ruim drie uur over het Interbellum in Nederland, uitsluitend gebaseerd op archiefbeelden. De serie zet Verhoeff op het spoor van de geschiedenis als bron voor verhalen, waarbij hij het historische verhaal al snel als context gaat gebruiken. In het marathoninterview in 1988 zegt hij daarover: 'Als de geschiedenis een rol speelt in mijn films dan staat hij niet op de voorgrond, maar vormt hij de arena voor de vertelling. Het gaat bij mij altijd om de relatie tussen mensen en samenleving. De samenleving oefent invloed uit op ieders leven, maar het omgekeerde is ook waar, want een ordinaire liefdesrelatie kan het begin zijn van een historische beweging.' Met hetzelfde team wordt volgens hetzelfde procedé ook een epos gemaakt over De zestiger en zeventiger jaren. Beide series vormen in een tijd waarin het oorlogsepos van Loe de Jong de natie een ieder nog op het netvlies staat een breuk met de tot dan toe gebruikelijke geschiedvertelling. De beelden zijn veel meer dan de woorden van een alwetende professor dominant bepalend voor het verhaal. In 1974 werd hetzelfde format toegepast in het oorlogsepos Vastberaden maar soepel en met mate, waarin Verhoeff ook te horen is als vertolker van NSB-teksten.
In een tijd waarin feit en fictie in beeld nog strikt gescheiden zijn, overschrijdt Verhoeff als één der eersten in 1972 die grens in de film Rudy Schokker huilt niet meer, op basis van een scenario van Gerben Hellinga. Wat nu als volstrekt absurdistisch, of zelfs als 'fake' gezien zou worden (de kleine Rudy huilt zo hard met het geluid van een vliegtuig dat het gezin besluit om pal naast Schiphol te gaan wonen), zorgde destijds voor talloze reacties die varieerden van uiterst kwaad tot zeer meelevend, maar vrijwel allemaal volstrekt gelovend dat we met een waarheidsgetrouw verhaal te maken hadden. 'We gingen de werkelijkheid te lijf met een poëtisch raster en deden haar geweld aan, op zoek naar de waarheid,' zo keek Verhoeff in 2002 terug op deze voor hem vormende filmjaren. In 2008 zouden Verhoeff en Hellinga een vervolg maken onder de titel 'Rudy Schokker revisited'. Geen mens die zich toen nog afvroeg wat feit of fictie was.
Vanzelfsprekend werkt Verhoeff ook vanaf het begin mee aan het in 1971 door Hans Keller naar Amerikaans voorbeeld bedachte programma Het Gat van Nederland. Het format paste naadloos bij Verhoeff: met een satirische blik werden feit en fictie als vanzelfsprekend door elkaar gehusseld en was geen genre bij voorbaat uitgesloten. Mediajournalisten waren dolenthousiast over Het Gat, maar de kijkers hadden er, zoals in die tijd wel vaker bij vernieuwende VPRO-programma’s, wat meer moeite mee.
In tal van documentaires bleef Verhoeff zichzelf vernieuwen. Zo maakte hij in 1977 (titel: Euro-safe – de Bewakers) een gedramatiseerde documentaire over gevangenisbewakers waarin onder andere de vraag centraal stond of 'gastarbeiders, treinkapers en Surinamers' de gevoelens van veiligheid bij de burgers beïnvloeden. Verhoeff speelt ook zelf een rol als bewaker. In 1979 maakt hij met Germaine Groenier de documentaireserie Modern Leven, waarin een echtpaar met huwelijksproblemen centraal staat.
Met Het teken van het beest debuteert Verhoeff in 1980 als filmmaker. Zoals hij vaak zal blijven doen grijpt hij daarbij terug op verhalen uit de Friese geschiedenis. Het eerste grote succes boekt hij in 1984, als hij geheel los van de VPRO een groot succes boekt met De Dream, het inmiddels klassieke verhaal van de strijd van de in 1897 ten onrechte voor moord veroordeelde broers Hogerhuis. Met grote regelmaat blijft Verhoeff speelfilms produceren, waarbij het succes wisselend is. Zijn grootste succes boekt hij in 2001 met Nynke, het levensverhaal van kinderboekenschrijfster Nienke van Hichtum, tevens echtgenote van de toenmalige socialistische voorman Pieter Jelles Troelstra.
Ondanks zijn succes als zelfstandig cineast kan Verhoeff de VPRO niet missen, en de VPRO kan niet zonder hem. In 1988 wordt het contact hersteld als Verhoeff als gast mag optreden in het eerste seizoen van Zomergasten met Peter van Ingen als interviewer. Verhoeff geeft daarin met tal van fragmenten, die destijds zonder problemen een kwartier mochten duren, een mooie analyse van de opkomst van de VPRO in de jaren dat hij er zelf werkte.
In 1990 is er weer een toevallige ontmoeting met de VPRO. Op een bijeenkomst in zijn ouderlijk huis in Lemmer filosofeert hij met onder andere Michiel Romeyn over satire op tv. Het is een actueel thema, want de vraag dringt zich op wie het gat dat Kees van Kooten en Wim de Bie achterlaten, kunnen vullen. Wie durft dat aan? En hoe anders moet het worden? Als Verhoeffs moeder toevallig het woord 'Jiskefet' laat vallen (Fries voor vuilnisbak) springt Romeyn op en roept dat dát de titel moet worden. En zo geschiedt. Met Pieter Verhoeff als regisseur (voor het eerste jaar) bouwen Kees Prins, Herman Koch en Michiel Romeyn het programma vanaf 1990 uit tot een cultprogramma in klassieke VPRO-stijl.
Het hernieuwde contact met de VPRO leidt tot een nieuwe reeks documentaires. Daaronder een wonderlijke documentaire over de zeventiende-eeuwse geleerde en Jezuïet Athanasius Kircher (1602-1680), die o.a. het hiërogliefenschrift ontcijferde. Ook zijn film De Vuurtoren (1994), waarin Verhoeff teruggaat naar zijn jeugd in Lemmer, wordt in drie delen bij de VPRO uitgezonden.
Pieter Verhoeff was dus veel meer dan de maker van De Dream en van Nynke. Weinig film- en tv-makers bespeelden een zo breed spectrum als de immer aimabele Fries. De inspiratie voor zijn eigenzinnige kijk deed hij op bij de VPRO in de jaren 70 en 80, waar alles kon en mocht. Die creatieve voedingsbodem maakte Verhoeff tot één van de meest veelzijdige en vernieuwende filmers uit de VPRO-school.